故事始于德里镇建立之初，这片被诅咒的土地自殖民时期就埋下了邪恶的种子。随着时间推移，一个以人类恐惧为食的古老存在逐渐苏醒，它每隔二十七年就会以不同形态现身，而1960年代它选择了小丑潘尼怀斯的形象开始新一轮狩猎。这个看似平静的新英格兰小镇实则暗流涌动，居民们对不断发生的儿童失踪案视而不见，这种集体沉默成为滋养邪恶的温床。 剧集聚焦几个关键家庭如何被潘尼怀斯影响。鲍尔斯家族的暴力倾向在邪恶力量催化下愈演愈烈，阿尔伯塔家族则因种族歧视成为仇恨的牺牲品。当年轻探员里德来到德里镇调查连环命案时，发现整个小镇都笼罩在诡异的集体失忆中。他逐渐意识到自己面对的并非普通罪犯，而必须赶在下次狩猎周期开始前揭开真相。 随着调查深入，里德与当地教师辛西娅结成同盟，他们发现潘尼怀斯通过制造恐惧来强化自身力量。这个古老存在早已与小镇历史交织共生，每当它苏醒时就会放大居民内心最阴暗的欲望。在季终高潮中，主角们虽暂时阻止了潘尼怀斯的阴谋，却未能彻底消灭这个邪恶存在，为27年后“失败者俱乐部”的对决埋下伏笔。